Đêm Của Kẻ Đi Săn Nhà giảng thuyết Harry Powell (Robert Mitchum) là một kẻ giết người hàng loạt và cuồng tín tôn giáo. Mục tiêu của hắn là những người phụ nữ sử dụng tình dục để thu hút nam giới. Hắn bị vào tù vì tội sử dụng xe ăn cắp. Tù với tên trộm Ben Harper (Peter Graves), Harry Powell biết rằng Ben đã cất giấu một khoản tiền lớn ở đâu đó gần nhà và chỉ cho 2 đứa con biết. Ra khỏi tù, Powell kết hôn cùng và vợ của Ben là Willa (Shelley Winters). Biết không moi được thông tin gì từ con trai (Billy Chapin) và con gái (Sally Jane Bruce) của Ben, Powell quyết định giết Willa và truy đuổi 2 con người vô tội kia. Thế là cuộc truy đuổi của trợ săn đêm bắt đầu...
